Lors de la seconde guerre mondiale, les B-29 étaient les seuls appareils capables de bombarder le Japon. Staline voyait tout l'intérêt de disposer d'un tel bombardier stratégique et supplia les USA de lui en fournir, en vain. Il lança le projet 64, confié à Tupolev. Mais il y eu bientôt beaucoup mieux.

Lorsqu'en 1944, 3 B-29 (Ramp Tramp le 29 juillet, General H.H. Arnold Special le 11 novembre et Ding How le 21 novembre) durent atterrir à Vladivostok à la suite d'ennuis, ils furent proprement capturés. Staline pouvait en effet arguer du fait qu'il n'était pas en guerre avec le Japon. Il rendit tout de même les équipages en janvier 1945.

Le 22 juin 1945, Staline les confia donc à Tupolev pour qu'il en fasse une copie exacte et le projet 64 fut abandonné. Le projet fut d'abord appelé B-4 avant d'être renommé Tu-4. Arnold Special fut démonté, Ramp Tramp fut utilisé pour des essais en vol y compris avec les ASh-73TK pendant 9 ans, et Ding How conservé comme référence pour le gabarit.

Le Tu-4 se présentait donc extérieurement comme une copie pure et simple du B-29, la peinture intérieure étant même à l'identique. Il y eu quelques différences : le moteur Shvetsov ASh-73TK, était une copie de modèles antérieurs du Wright R-3350. Les tourelles furent aménagées pour recevoir des canons soviétiques de 23 mm. Il n'y avait pas non plus le tunnel d'accès de l'équipage entre l'avant et l'arrière de l'avion. Enfin, les gabarits soviétiques utilisant le système métrique, cela nécessitait des machine-outils différentes et se traduisait par un poids supérieur de 1400 kg.

De fait, le développement fut long car les ingénieurs étaient soumis à une forte pression, et devaient rendre compte aux autorités pour le moindre détail, y compris par exemple pour les parachutes de l'équipage. Malgré tout, 20 appareils furent construits en 2 ans.

Le prototype vola le 19 mai 1947 aux mains de Nikolai Rybko et sa production en série démarra aussitôt, à Kazan et à Kuybishev. 3 exemplaires, probablement ceux capturés en 1944, furent présentés au public lors du défilé de Tushino le 3 août 1947, suivis d'un quatrième. Son apparition causa un choc aux Occidentaux. Non seulement les Soviétiques possédaient désormais l'arme atomique, mais en plus ils disposaient d'un vecteur capable d'atteindre les grandes villes du nord des États-Unis, tel que Chicago, Los Angeles ou New York, à défaut d'en revenir.

Le Tu-4 entra en service en 1949 et remplaça les vétérans de la deuxième guerre mondiale, les Il-4 et B-25. Il fut construit à 847 exemplaires jusqu'en 1952. Un Tu-4 fut le premier avion à larguer la bombe atomique soviétique, le 18 octobre 1951. Ils prirent l'alerte nucléaire et pouvaient frapper en Europe, au Japon, en Afrique du Nord et au Moyen-Orient. Ils furent remplacés par le Tu-16 en 1954 et le Tu-95 en 1956.

300 exemplaires furent alors convertis en Tu-4D pour transporter 28 parachutistes. A la fin des années 1950, quelques exemplaires furent convertis en TU-4UShS d'entraînement. 6 autres exemplaires furent convertis en Tu-4LL et destinés aux essais en vol. Le Tu-4 fut retiré définitivement au début des années 1960. Ramp Tramp fut utilisé en mai 1947 dans le cadre du projet Samolet 346 et ferraillé en 1954.

Plusieurs variantes expérimentales ont plus ou moins vu le jour, dont un Tu-4L de transport de parachutistes, un Tu-70 de transport civil, un Tu-75 de transport, un ravitailleur en vol en 1952.

Le Tu-4K, lui, était armé de 2 missiles KS-1. Il fut testé en 1951, entré en production en 1952 et entré en service au sein de l'aviation navale en 1953.

10 Tu-4 d'occasion furent donnés par Staline à la Chine le 28 février 1953. Celle-ci les équipa de turbopropulseurs Ivchenko AI-20 en 1966. Le dernier Tu-4 fut retiré du service en 1988. En 1967, la Chine tenta d'en dériver un avion-radar, le KJ-1, équipé d'un radar Type 843 logé dans un rotodome. Cependant, le radar s'avéra trop lourd, le KJ-1 peu satisfaisant, et le projet fut abandonné en 1971, sans doute également victime de la Révolution Culturelle.

Le Tu-4 servit d'expérimentation et de base au bombardement stratégique soviétique, ainsi qu'à ses successeurs. Le Tu-80, le Tu-85, et bien entendu le Tu-95 Bear en sont directement dérivés. Il en reste aujourd'hui 3 survivants, dont un exemplaire à Monino et le KJ-1 exposé à Datangshan.